Fundada por Ruth Benzacar en 1965 en la calle Valle, en Caballito, la galería comenzó como un espacio en el living de casa, donde la galerista homonima y su esposo, Samuel, empezaron a vender obras de una veintena de artistas, entre ellos Berni, Aizenberg, Battle Planas, Castagnino, De la Vega, Deira, entre otros. 

Su hogar se transformó en un pequeño centro cultural que fomentó un ecosistema donde se congregaban artistas, críticos, curadores, amantes del arte, coleccionistas y nuevas audiencias. 

En 1966, Ruth viajó a Nueva York con un audiovisual de 40 minutos que contenía 225 imágenes de 20 artistas argentinos, con locución en inglés de Marcos Munstock y música de Astor Piazzolla. Durante este viaje, visitó museos y galerías de arte, logrando proyectar su trabajo en el MoMA.

> 1975 - 1982 CRECIMIENTO

En 1974, la galería se mudó a Talcahuano 1216, en la Capital Federal. 

Entre 1975 y 1982, se llevaron a cabo más de 30 exposiciones, incluyendo las de artistas como Líbido Badii, Jacques Bedel, Berni, Benedit, Milfred Burton, Juan Carlos Distefano, Raquel Forner, Girola, Norberto Gómez, Alberto Heredia, Enio Iommi, Aldo Paparella, Emilio Renart, Seguí y Clorindo Testa, entre otros. 

Durante este período, se formalizó el formato de exhibiciones de galería de arte y se desarrolló un programa de eventos y reuniones.

> 1983 - 2000 INTERNACIONALIZACION Y PROFESIONALIZACIÓN

El 10 de octubre de 1983, la galería se inauguró en Florida 100 con la exposición “El Anti Rinoceronte. Periódico Martín Fierro. Las primeras Vanguardias”, una muestra colectiva que incluyó obras de Berni, Norah Borges, Del Prete, Figari, Pettoruti y Xul Solar, entre otros. 

En 1988, la galería participó por primera vez en una feria de arte internacional, ARCO Madrid, y desde 199 formó parte de su Comité Organizador. Durante este período, se presentaron artistas consagrados como Berni, Deira, De la Vega, Noe, Maccio, CAYC, Iommi, Puente, Grippo, Benedit y Liliana Porter.

Entre 1989 y el 2000, se realizaron exposiciones de Kemble, Clorindo Testa, JC Distefano, Norberto Gómez, Joseph Kosuth, Grippo, De la Vega, Bedel, Hlito, García Uriburu, Heredia, Pablo Reinoso, Torres García, Polesello, Pablo Suárez, Pombo, Harte, Siquier, Ballesteros, Arden Quin y Macchi. 

En 1990, se creó he Argentine Project, que consistió en presentaciones simultáneas de cuatro exposiciones en galerías de Nueva York, con obras de Bedel, Benedit, Norberto Gómez y Grippo. Como resultado de este intercambio, en 1991 se organizó una muestra de Joseph Kosuth en Buenos Aires, artista de Leo Castelli. Ese mismo año, Orly Benzacar se incorporó como Directora de la galería, realizando exposiciones con artistas de la nueva generación como Jorge Macchi, Ballesteros, Ana Gallardo, Siquier, Prior y Rothschild. En 1991, la galería fue elegida como una de las “200 Best Contemporary Art Galleries” del mundo.

> 2001 - 2014 CONSOLIDACIÓN DE IDENTIDAD

El 15 de mayo de 2000, Ruth Benzacar falleció en Buenos Aires y Orly asumió la Dirección General de la galería, continuando con su internacionalización. La nueva directora fortalece su vinculo con la contemporaneidad poniendo el foco en el desarrollo de artistas jovenes. 

En este contexto, se creó el Proyecto Curriculum Cero, un premio sin adquisición que, a través de un jurado multidisciplinario, permitía al ganador del certamen iniciar su carrera con una muestra individual en la Galería Ruth Benzacar el año siguiente. Se llevaron a cabo 12 ediciones, con ganadores como Grupo Doma (2002), Adrián Villar Rojas (2003), Ad Minoliti (2004), Provisorio Permanente y Luciana Lamothe (Premio Mención, 2005), y Alejandro Chaskielberg (2006). En 201, Mora Bacal se incorporó a la dirección de la galería, y los ganadores posteriores fueron Valeria Poggio (2007), Jazmín López (2008), Elena Dahn (2009), David Maggioni (201) y Tomás Maglione (2011).

Durante estos años, se participó activamente en ferias como Art Basel Miami, Art Basel Suiza, ARCO Madrid, Frieze en Londres, así como en eventos en México, Bogotá, Perú, Brasil y Nueva York, entre otros. 

En el 2009 Mora Bacal se incorpora a la dirección de la Galería.

2014 - Hoy LA REFUNDACIÓN

La galería se mudó a Villa Crespo, en Juan Ramírez de Velasco 1287, luego de ocupar durante 32 años el emblemático subsuelo de Florida 100. En Marzo del 2015.

El nuevo espacio se alinea con la propuesta internacional vinculada al cubo blanco, cuenta con dos salas de exhibicion y un gran espacio dedicado a archivo y biblioteca.

El proyecto es seguir creciendo, expandiéndonos y conquistando nuevos mercados.